Stačiatikių bendruomenė Panevėžyje įsikūrė 1841 m., palaiminus Lietuvos ir Vilniaus metropolitui Josifui Semaškai. Tuo metu Panevėžyje buvo dislokuoti kariniai daliniai, dėl to karinė vadovybė inicijavo maldos namų įsteigimą. Iš pradžių pamaldos vyko nuomojamame name ant Nevėžio upės kranto, o vėliau cerkvei buvo pritaikyta cerkvė mūrinė Pijorų bažnyčia (dabar Švč. Trejybės bažnyčia). Ši, kaip ortodoksų bažnyčia, buvo pašventinta 1849 m. gegužės 8 d.
Kapinėse stovėjusi koplyčia, kurioje iki 1863 m. meldėsi gimnazijos mokiniai, buvo uždaryta po sukilimo ir ilgokai apleista. 1872 m. ji nugriauta, o jos vietoje stačiatikių bendruomenė 1892 m. pastatė nedidelę medinę šventyklėlę – Kristaus Prisikėlimo cerkvę, pašventintą 1892 m. spalio 23 d. Kauno pravoslavų vyskupo Grigorijaus.
Po Pirmojo pasaulinio karo, 1918 m., mūrinė cerkvė (dabar Švč. Trejybės bažnyčia) buvo grąžinta katalikams, tad panevėžiečiams ortodoksams liko tik ši medinė kapinių cerkvė.
